Продолжение приключений Питера Паркера и Майлза Моралеса , которые вновь сталкиваются с многочисленными противниками. На этот раз им придётся сразиться с Крейвеном-охотником, опасным и безжалостным злодеем, который приехал в Нью-Йорк в поисках достойного противника. Крейвен и его пособники охотятся за доктором Куртом Коннорсом, бывшим учёным, который превратился в чудовищного Ящера. Питер и Майлз должны защитить учёного и не дать Крейвену осуществить свои злые планы.
В этой связи Юрий Ловенталь, исполнитель роли Питера Паркера в саге, рассказал об изменениях лица персонажа в ремастер-версии, вышедшей на PS5, поскольку именно это лицо осталось без изменений как в спин-оффе Майлза Моралеса, так и в сиквеле, так как Питер в ряде превью появлялся без маски. Первопричиной этого стало то, что новая модель внешне больше похожа на Юрия Ловенталя, что значительно упростило лицевую анимацию, что, впрочем, не помешало подвергнуть студию жесткой критике.
Причиной критики стало то, что многие не могли привыкнуть к новому лицу, утверждая, что изменения были слишком радикальными, и даже обвиняя студию в том, что она взяла модель, более похожую на Тома Холланда (оригинал был больше похож на Эндрю Гарфилда). В ответ на это в интервью самого Ловенталя спросили, сколько времени ему понадобилось, чтобы привыкнуть к новому лицу, и он дал самый неожиданный ответ — мгновенно.